F-35 đạt tốc độ tới 1,6 match và có thể mang theo 4 loại vũ khí mà không ảnh hưởng đến khả năng tàng hình của nó. Đó là lý do tại sao F-35 được biết đến với cái tên "Tiền vệ bầu trời" hay "Một chiếc máy tính bay". Thiếu tá Justin Hasard Lee, một phi công của F-35 trong lực lượng Không quân chia sẻ với phóng viên của Popular Mechanics rằng: "Chưa từng có loại máy bay nào cung cấp khả năng nhận biết tình huống nhiều như F-35. Trong chiến đấu, việc nhận thức tình huống có giá trị thực sự quan trọng. Tuy nhiên, trong gần hết thời gian tham chiến của nó, đã có nhiều người nghi ngờ về tính hiệu quả của loại máy bay này."
Chiếc máy bay F-35 được chế tạo để đáp ứng nhu cầu của nhiều lực lượng chiến đấu chỉ với một loại máy bay duy nhất. Các quan chức Lầu Năm Góc tin rằng máy bay chiến đấu tấn công liên hợp mới này cho phép các đường dây cung cấp, bảo trì và huấn luyện được sắp xếp hợp lý. Máy bay chiến đấu này cũng sẽ tận dụng các công nghệ tàng hình tương tự như F-22. Việc thay thế tất cả các máy bay này bằng một máy bay có nhiều công dụng khác nhau sẽ giúp tiết kiệm tiền. Tuy nhiên trên thực tế, thời gian để sản xuất ra một chiếc F-35 đủ để Quân đội Mỹ chế tạo ra một loạt các máy bay khác.
Được thiết kế để ưu tiên khả năng quan sát thấp, F-35 có thể là máy bay chiến đấu tàng hình duy nhất đang hoạt động hiện nay. Nó sử dụng một động cơ có công suất 40.000 lbs cùng bộ đốt sau, và đẩy lên đến tốc độ 1,6 match. Máy bay có thể mang bốn vũ khí bên trong khi bay trong vùng tranh chấp hoặc có thể được trang bị thêm sáu vũ khí gắn trên các điểm cứng bên ngoài khi bay. F-35A cũng được trang bị một khẩu pháo quay 25mm 4 nòng bên trong giấu sau một cánh cửa nhỏ.
Trọng tải vũ khí tiêu chuẩn của cả ba biến thể F-35 bao gồm hai tên lửa không đối không AIM-120C/D và hai bom dẫn đường GBU-32 JDAM nặng 1.000 pound, cho phép F-35 tấn công các mục tiêu cả trên không và trên mặt đất. Buồng lái của F-35 đã loại bỏ nhiều loại đồng hồ và màn hình so với các thế hệ máy bay chiến đấu trước đó và thay vào đó là màn hình cảm ứng lớn cùng hệ thống hiển thị gắn trên mũ cho phép phi công xem thông tin thời gian thực. Mũ này cũng giúp phi công nhìn trực tiếp qua máy bay, nhờ hệ thống khẩu độ phân tán (DAS) và bộ sáu camera hồng ngoại được gắn xung quanh máy bay.
Tom Burbage, tổng giám đốc của Lockheed chia sẻ: "Nếu bạn quay trở lại năm 2000 và ai đó nói rằng họ có thể chế tạo một chiếc máy bay tàng hình, có khả năng cất cánh và hạ cánh thẳng đứng và có thể siêu thanh, hầu hết những người đều sẽ nói rằng điều đó là không thể." Mặc dù cả hai nguyên mẫu X-32 và X-35 đều hoạt động tốt, nhưng yếu tố quyết định trong cuộc cạnh tranh có thể là khả năng cất cánh và hạ cánh thẳng đứng (STOVL) của F-35. Khi bay lơ lửng, F-35 sẽ hướng động cơ của nó xuống dưới, không giống như X-32. Nó cũng sẽ hút không khí từ phía trên máy bay để ép xuống qua quạt và ra ở phía dưới, tạo ra hai nguồn lực đẩy cân bằng khiến máy bay ổn định hơn nhiều."